CIA powołano na mocy ustawy Kongresu w 1947 roku w miejsce utworzonej w czasie II wojny światowej organizacji wywiadowczej pod nazwą Biuro Służb Strategicznych (OSS - Office of Strategic Services).
Głównym statutowym zadaniem CIA jest zbieranie informacji o rządach obcych państw, korporacjach i osobach indywidualnych, analizowanie ich i przekazywanie prezydentowi, rządowi i Kongresowi USA. Czyni to za pośrednictwem Dyrektora Krajowego Wywiadu (DNI), instytucji powołanej w 2004 r. w celu nadzoru i lepszej koordynacji pracy kilkunastu agencji wywiadowczych w USA, z czego większość działa w Pentagonie. (Poprzednio to CIA pełniła taką właśnie, chociaż nieformalną, rolę.)
Oprócz zbierania informacji CIA prowadzi również - zwłaszcza w ostatnich latach, w związku z zaostrzoną walką z terroryzmem po ataku na USA 11 września 2001 r. - paramilitarne operacje za granicą w celu pilnego usuwania zagrożeń bezpieczeństwa USA, podejmowane we współpracy z siłami specjalnymi armii. Przykładem są akcje w Pakistanie i Jemenie, gdzie m.in. za pomocą samolotów bezzałogowych agenci CIA likwidują terrorystów.
CIA ma siedzibę w Langley pod Waszyngtonem. Jej obecnym dyrektorem jest generał David Petraeus, były dowódca wojsk amerykańskich w Iraku, a potem w Afganistanie. Struktura agencji obejmuje cztery dyrekcje (dyrektoriaty), z których najważniejsza jest Dyrekcja Wywiadu, zajmująca się analizą zebranych informacji, oraz Dyrekcja Tajnych Służb, odpowiedzialna za zbieranie informacji przez agentów (źródeł osobowych, w ang. skrócie: HUMINT) umieszczonych w krajach na całym świecie. Budżet CIA jest oficjalnie tajny. Łączny budżet wszystkich agencji wywiadowczych podlegających DNI szacuje się na 40-50 miliardów dolarów.
W okresie zimnej wojny CIA skupiała się na penetracji państw komunistycznych i zwalczaniu sił lewicowych grożących przejęciem władzy przez partie i ruchy polityczne sprzymierzone lub uzależnione od ZSRR.
Za jeden z pierwszych sukcesów agencji uważa się niedopuszczenie w drodze tajnych operacji do zwycięstwa wyborczego silnej partii komunistycznej we Włoszech i wygranej chadecji w tym kraju w 1947 r. Podobne akcje w następnych latach krytycy oceniają jednak negatywnie. W 1953 r. CIA doprowadziła do obalenia w Iranie demokratycznie wybranego rządu premiera Mohammada Mosadeka i osadzenia u steru władzy posłusznego USA szacha Rezy Pahlawiego, który rządził, brutalnie łamiąc prawa człowieka.
Rewolucja na Kubie na przełomie lat 1958 i 1959 stała się obsesją rządu amerykańskiego. CIA zareagowała na nią nieudaną operacją desantową w Zatoce Swiń w 1961 r., uznaną za największe fiasko w dziejach agencji. Porażką zakończyły się też próby zamachu na życie Fidela Castro.
Na początku lat 70., w następstwie afery Watergate, zdemaskowano udział CIA w tym skandalu i inne nadużycia agencji. Media ujawniły przypadki zamachów na przywódców państw nieprzyjaznych wobec USA, szkolenia ultraprawicowych bojówek w krajach Ameryki Łacińskiej do rozprawy z lewicą oraz nielegalnego szpiegowania Amerykanów w kraju.
Szczególnie głośnym echem odbiły się rewelacje dziennikarza śledczego Seymoura Herscha, który w "New York Timesie" opisał podobne przykłady, korzystając z przecieku z CIA za sprawą b. szefa agencji Williama Colby'ego i wewnętrznego raportu CIA opracowanego przez innego jej szefa Jamesa R. Schlesingera (tzw. Family Jewels - Klejnoty Rodzinne).
Publikacja ta stała się inspiracją do serii filmów przedstawiających CIA jako organizację przestępczą, dopuszczającą się licznych skrytobójstw, eksperymentów na ludziach i wymykającą się spod kontroli rządu i Kongresu.
Na wzbierającej fali krytyki Kongres zorganizował w 1975 r. serię przesłuchań na temat nadużyć CIA, prowadzonych w komisji pod przewodnictwem senatora Franka Churcha (tzw. komisja Churcha). Owocem przesłuchań było zwiększenie kontroli legislatury nad CIA.
W latach 90. CIA nie zyskała dobrej prasy po nieudanych próbach rozpracowania Al-Kaidy i zlikwidowania jej szefa Osamy bin Ladena. Obwiniono ją również za niezapobieżenie atakowi z 11 września 2001 roku, chociaż odpowiedzialność za to ponoszą wspólnie także inne agencje rządowe. Główną przyczyną porażki był brak porozumienia i koordynacji działań między CIA a FBI - osławiony "mur" między obu instytucjami, wprowadzony wcześniej w celu uniemożliwienia nadużyć władzy w demokratycznym państwie.
Jako niewątpliwe fiasko ocenia się działania CIA w sprawie rzekomych arsenałów broni masowego rażenia w Iraku. Mimo swej statutowej niezależności agencja pozwoliła na polityczną manipulację zgromadzonymi przez siebie informacjami, podejmowaną przez administrację prezydenta George'a W. Busha w celu uzasadnienia inwazji na Irak.
Ostatnim przyczynkiem do pogrążenia reputacji CIA stała się sprawa domniemanych tajnych więzień dla terrorystów zakładanych - jak twierdzą organizacje obrońców praw człowieka - w rozmaitych krajach sprzymierzonych z USA, m.in. w Polsce, na Litwie i Rumunii. Według obrońców praw człowieka agenci wywiadu i sił specjalnych torturowali w nich więźniów.